Les Liaisons dangereuses: парадоксальные результаты цитотоксической активности опухолевых макрофагов

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Роль иммунной системы в прогрессии опухолей изучается уже больше века, начиная с гипотезы Пауля Эрлиха о ее значении в сдерживании формирования онкологических заболеваний. Развитие онкоиммунологии позволило подтвердить эту гипотезу и выявить механизмы сложных взаимодействий клеток иммунной системы как с чужеродными агентами, так и с трансформированными клетками организма. ключевую роль в уничтожении опухолевых клеток играют макрофаги, естественные киллеры и Т-лимфоциты. Среди них особое внимание уделяется макрофагам, ассоциированным с опухолью. Опухолевые клетки способны модулировать активность макрофагов, трансформируя их в клетки с иммуносупрессорными свойствами, способствующими ангиогенезу и ремоделированию внеклеточного матрикса. Таким образом, наибольшую популяцию макрофагов, ассоциированных с опухолью, составляют клетки, обладающие противовоспалительным/проопухолевым фенотипом (М2).
Макрофаги провоспалительного фенотипа (М1) характеризуются продукцией провоспалительных цитокинов, активных форм кислорода и выраженной цитотоксической активностью. Они способны уничтожать опухолевые клетки как напрямую, так и опосредованно, вовлекая другие иммунные клетки. Традиционно цитотоксическая активность макрофагов считается важным механизмом ограничения роста опухолей, однако в ряде случаев ее недостаточно для эффективного контроля над опухолевым процессом. На сегодняшний день есть данные о том, что клетки опухоли способны вырабатывать механизмы защиты от макрофагальной цитотоксичности и приобретать способность ее преодолевать. Более того, опухолевые клетки, появляющиеся в результате взаимодействия с цитотоксическими макрофагами, обладают и другими свойствами, обеспечивающими их ростовые преимущества.
Данный обзор посвящен описанию новой проопухолевой функции макрофагов М1, традиционно считающихся противоопухолевыми.

Об авторах

О. В. Ковалева

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Автор, ответственный за переписку.
Email: ovkovaleva@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-6132-9924

Ольга Владимировна Ковалева

Россия, 115522 Москва, Каширское шоссе, 24 

Россия

М. А. Рашидова

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-3267-4232

Россия, 115522 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

В. В. Синев

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0001-5105-5763

Россия, 115522 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

О. С. Малашенко

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0009-0006-7262-990X

Россия, 115522 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

А. Н. Грачев

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0003-2137-1866

Россия, 115522 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

Список литературы

  1. Liu C., Yang M., Zhang D. et al. Clinical cancer immunotherapy: current progress and prospects. Front Immunol 2022;13:961805. doi: 10.3389/fimmu.2022.961805
  2. Wang S., Xie K., Liu T. Cancer immunotherapies: from efficacy to resistance mechanisms – not only checkpoint matters. Front Immunol 2021;12:690112. doi: 10.3389/fimmu.2021.690112
  3. Murciano-Goroff Y.R., Warner A.B., Wolchok J.D. The future of cancer immunotherapy: microenvironment-targeting combinations. Cell Res 2020;30(6):507–19. doi: 10.1038/s41422-020-0337-2
  4. Wang Q., Shao X., Zhang Y. et al. Role of tumor microenvironment in cancer progression and therapeutic strategy. Cancer Med 2023;12(10):11149–65. doi: 10.1002/cam4.5698
  5. Franklin R.A., Li M.O. Ontogeny of tumor-associated macrophages and its implication in cancer regulation. Trends Cancer 2016;2 (1):20–34. doi: 10.1016/j.trecan.2015.11.004
  6. Mantovani A., Allavena P., Marchesi F., Garlanda C. Macrophages as tools and targets in cancer therapy. Nat Rev Drug Discov 2022;21(11):799–820. doi: 10.1038/s41573-022-00520-5
  7. Shapouri-Moghaddam A., Mohammadian S., Vazini H. et al. Macrophage plasticity, polarization, and function in health and disease. J Cell Physiol 2018;233(9):6425–40. doi: 10.1002/jcp.26429
  8. Locati M., Curtale G., Mantovani A. Diversity, mechanisms, and significance of macrophage plasticity. Ann Rev Pathol 2020;15:123–47. doi: 10.1146/annurev-pathmechdis-012418-012718
  9. Yunna C., Mengru H., Lei W., Weidong C. Macrophage M1/M2 polarization. Eur J Pharmacol 2020;877:173090. doi: 10.1016/j.ejphar.2020.173090
  10. Chen S., Saeed A., Liu Q. et al. Macrophages in immunoregulation and therapeutics. Signal Transduct Target Ther 2023;8(1):207. doi: 10.1038/s41392-023-01452-1
  11. Gratchev A., Kzhyshkowska J., Kothe K. et al. Mphi1 and Mphi2 can be re-polarized by Th2 or Th1 cytokines, respectively, and respond to exogenous danger signals. Immunobiology 2006;211(6–8):473–86. doi: 10.1016/j.imbio.2006.05.017
  12. Roszer T. Understanding the mysterious M2 macrophage through activation markers and effector mechanisms. Mediators Inflamm 2015;2015:816460. doi: 10.1155/2015/816460
  13. Gratchev A., Kzhyshkowska J., Utikal J., Goerdt S. Interleukin-4 and dexamethasone counterregulate extracellular matrix remodelling and phagocytosis in type-2 macrophages. Scand J Immunol 2005;61(1):10–7. doi: 10.1111/j.0300-9475.2005.01524.x
  14. Mantovani A., Sica A., Sozzani S. et al. The chemokine system in diverse forms of macrophage activation and polarization. Trends Immunol 2004;25(12):677–86.
  15. Strizova Z., Benesova I., Bartolini R. et al. M1/M2 macrophages and their overlaps – myth or reality? Clin Sci (Lond) 2023;137(15):1067–93. doi: 10.1042/CS20220531
  16. Boutilier A.J., Elsawa S.F. Macrophage polarization states in the tumor microenvironment. Int J Mol Sci 2021;22(13):6995. doi: 10.3390/ijms22136995
  17. Lai Y.S., Wahyuningtyas R., Aui S.P., Chang K.T. Autocrine VEGF signalling on M2 macrophages regulates PD-L1 expression for immunomodulation of T cells. J Cell Mol Med 2019;23(2):1257–67. doi: 10.1111/jcmm.14027
  18. Jones C.V., Ricardo S.D. Macrophages and CSF-1: implications for development and beyond. Organogenesis 2013;9(4):249–60. doi: 10.4161/org.25676
  19. Kratochvill F., Neale G., Haverkamp J.M. et al. TNF counterbalances the emergence of M2 tumor macrophages. Cell Rep 2015;12 (11):1902–14. doi: 10.1016/j.celrep.2015.08.033
  20. Li W., Wu F., Zhao S. et al. Correlation between PD-1/PD-L1 expression and polarization in tumor-associated macrophages: a key player in tumor immunotherapy. Cytokine Growth Factor Rev 2022;67:49–57. doi: 10.1016/j.cytogfr.2022.07.004
  21. Zajac E., Schweighofer B., Kupriyanova T.A. et al. Angiogenic capacity of M1- and M2-polarized macrophages is determined by the levels of TIMP-1 complexed with their secreted proMMP-9. Blood 2013;122(25):4054–67. doi: 10.1182/blood-2013-05-501494
  22. Kerneur C., Cano C.E., Olive D. Major pathways involved in macrophage polarization in cancer. Front Immunol 2022;13:1026954. doi: 10.3389/fimmu.2022.1026954
  23. Chen W., Chen M., Hong L. et al. M2-like tumor-associated macrophage-secreted CCL2 facilitates gallbladder cancer stemness and metastasis. Exp Hematol Oncol 2024;13(1):83. doi: 10.1186/s40164-024-00550-2
  24. Jiang X., Wang J., Lin L. et al. Macrophages promote pre-metastatic niche formation of breast cancer through aryl hydrocarbon receptor activity. Signal Transduct Target Ther 2024;9(1):352. doi: 10.1038/s41392-024-02042-5
  25. Wang Y., Jia J., Wang F. et al. Pre-metastatic niche: formation, characteristics and therapeutic implication. Signal Transduct Target Ther 2024;9(1):236. doi: 10.1038/s41392-024-01937-7
  26. Xu Y., Wang X., Liu L. et al. Role of macrophages in tumor progression and therapy (review). Int J Oncol 2022;60(5):57. doi: 10.3892/ijo.2022.5347
  27. Yi B., Cheng Y., Chang R. et al. Prognostic significance of tumorassociated macrophages polarization markers in lung cancer: a pooled analysis of 5105 patients. Biosci Rep 2023;43(2):BSR20221659. doi: 10.1042/BSR20221659
  28. Troiano G., Caponio V.C.A., Adipietro I. et al. Prognostic significance of CD68(+) and CD163(+) tumor associated macrophages in head and neck squamous cell carcinoma: a systematic review and meta-analysis. Oral Oncol 2019;93:66–75. doi: 10.1016/j.oraloncology.2019.04.019
  29. Cortese N., Carriero R., Laghi L. et al. Prognostic significance of tumor-associated macrophages: past, present and future. Seminars Immunol 2020;48:101408. doi: 10.1016/j.smim.2020.101408
  30. Allison E., Edirimanne S., Matthews J., Fuller S.J. Breast cancer survival outcomes and tumor-associated macrophage markers: a systematic review and meta-analysis. Oncol Ther 2023;11(1):27–48. doi: 10.1007/s40487-022-00214-3
  31. Yuan X., Zhang J., Li D. et al. Prognostic significance of tumorassociated macrophages in ovarian cancer: a meta-analysis. Gynecol Oncol 2017;147(1):181–7. doi: 10.1016/j.ygyno.2017.07.007
  32. Harjes U. Educating macrophages in melanoma. Nat Rev Cancer 2021;21(1):4. doi: 10.1038/s41568-020-00317-x
  33. Qi D., Lu Y., Qu H. et al. Independent prognostic value of CLDN6 in bladder cancer based on M2 macrophages related signature. iScience 2024;27(3):109138. doi: 10.1016/j.isci.2024.109138
  34. Yang G., Zhang L., Liu M. et al. CD163+ macrophages predict a poor prognosis in patients with primary T1 high-grade urothelial carcinoma of the bladder. World J Urol 2019;37(12):2721–6. doi: 10.1007/s00345-018-02618-1
  35. Montemurro N., Pahwa B., Tayal A. et al. Macrophages in recurrent glioblastoma as a prognostic factor in the synergistic system of the tumor microenvironment. Neurol Int 2023;15(2):595–608. doi: 10.3390/neurolint15020037
  36. Ковалева О.В., Грачев А.Н., Макарова Э.И. и др. Прогностическая значимость sPD-1/sPD-L1 при раке почки в зависимости от фенотипа опухолевых и стромальных клеток. Онкоурология 2022;18(2):17–28. doi: 10.17650/1726-9776-2022-18-2-17-28
  37. Kovaleva O.V., Podlesnaya P., Sorokin M. et al. Macrophage phenotype in combination with tumor microbiome composition predicts RCC patients’ survival: a pilot study. Biomedicines 2022;10(7):1516. doi: 10.3390/biomedicines10071516
  38. Абдулжалиев А.Т., Булычева И.В., Ковалева О.В. и др. Экспрессия PD-L1 и PU.1 в злокачественных опухолях из оболочек периферических нервов. Клиническая и экспериментальная морфология 2023;12(2). doi: 10.31088/CEM2023.12.2.44-53
  39. Khan S.U., Khan M.U., Azhar Ud Din M. et al. Reprogramming tumor-associated macrophages as a unique approach to target tumor immunotherapy. Front Immunol 2023;14:1166487. doi: 10.3389/fimmu.2023.1166487
  40. Li M., Jiang P., Wei S. et al. The role of macrophages-mediated communications among cell compositions of tumor microenvironment in cancer progression. Front Immunol 2023;14:1113312. doi: 10.3389/fimmu.2023.1113312
  41. Wang L.X., Zhang S.X., Wu H.J. et al. M2b macrophage polarization and its roles in diseases. J Leukoc Biol 2019;106(2):345–58. doi: 10.1002/JLB.3RU1018-378RR
  42. Martin-Manso G., Galli S., Ridnour L.A. et al. Thrombospondin 1 promotes tumor macrophage recruitment and enhances tumor cell cytotoxicity of differentiated U937 cells. Cancer Res 2008;68(17):7090–9. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-08-0643
  43. Shikanai S., Yamada N., Yanagawa N. et al. Prognostic impact of tumor-associated macrophage-related markers in patients with adenocarcinoma of the lung. Ann Surg Oncol 2023;30(12):7527–37. doi: 10.1245/s10434-023-13384-9
  44. Li J., Li L., Li Y. et al. Tumor-associated macrophage infiltration and prognosis in colorectal cancer: systematic review and meta-analysis. Int J Colorectal Dis 2020;35(7):1203–10. doi: 10.1007/s00384-020-03593-z
  45. Kovaleva O.V., Rashidova M.A., Samoilova D.V. et al. Immunosuppressive phenotype of esophagus tumors stroma. Anal Cell Pathol (Amst) 2020;2020:5424780. doi: 10.1155/2020/5424780
  46. El-Zayat S.R., Sibaii H., Mannaa F.A. Toll-like receptors activation, signaling, and targeting: an overview. Bull Natl Res Cent 2019;43(1):187. doi: 10.1186/s42269-019-0227-2
  47. Wang N., Liang H., Zen K. Molecular mechanisms that influence the macrophage m1-m2 polarization balance. Front Immunol 2014;5:614. doi: 10.3389/fimmu.2014.00614
  48. Zhao X., Zhao J., Li D. et al. Akkermansia muciniphila: a potential target and pending issues for oncotherapy. Pharm Res 2023;196:106916. doi: 10.1016/j.phrs.2023.106916
  49. Xu S., Xiong Y., Fu B. et al. Bacteria and macrophages in the tumor microenvironment. Front Microbiol 2023;14:1115556. doi: 10.3389/fmicb.2023.1115556
  50. Zhou D., Li Y. Gut microbiota and tumor-associated macrophages: potential in tumor diagnosis and treatment. Gut Microbes 2023;15(2):2276314. doi: 10.1080/19490976.2023.2276314
  51. Albina J.E., Reichner J.S. Role of nitric oxide in mediation of macrophage cytotoxicity and apoptosis. Cancer Metastasis Rev 1998;17(1):39–53. doi: 10.1023/a:1005904704618
  52. De Groot J.W., De Weger R.A., Vandebriel R.J., Den Otter W. Differences in the induction of macrophage cytotoxicity by the specific T lymphocyte factor, specific macrophage arming factor (SMAF), and the lymphokine, macrophage activating factor (MAF). Immunobiology 1989;179(2–3):131–44. doi: 10.1016/s0171-2985(89)80012-9
  53. Reis E.S., Mastellos D.C., Ricklin D. et al. Complement in cancer: untangling an intricate relationship. Nat Rev Immunol 2018;18(1):5–18. doi: 10.1038/nri.2017.97
  54. Watkins S.K., Li B., Richardson K.S. et al. Rapid release of cytoplasmic IL-15 from tumor-associated macrophages is an initial and critical event in IL-12-initiated tumor regression. Eur J Immunol 2009;39(8):2126–35. doi: 10.1002/eji.200839010
  55. Weiskopf K., Weissman I.L. Macrophages are critical effectors of antibody therapies for cancer. MAbs 2015;7(2):303–10. doi: 10.1080/19420862.2015.1011450
  56. Gogesch P., Dudek S., van Zandbergen G. et al. The role of Fcreceptors on the effectiveness of therapeutic monoclonal antibodies. Int J Mol Sci 2021;22(16):8947. doi: 10.3390/ijms22168947
  57. Hubert P., Amigorena S. Antibody-dependent cell cytotoxicity in monoclonal antibody-mediated tumor immunotherapy. Oncoimmunology 2012;1(1):103–5. doi: 10.4161/onci.1.1.17963
  58. Zahavi D., AlDeghaither D., O’Connell A., Weiner L.M. Enhancing antibody-dependent cell-mediated cytotoxicity: a strategy for improving antibody-based immunotherapy. Antib Ther 2018;1(1):7–12. doi: 10.1093/abt/tby002
  59. Zhang X., Mosser D.M. Macrophage activation by endogenous danger signals. J Pathol 2008;214(2):161–78. doi: 10.1002/path.2284
  60. Munn D.H., Shafizadeh E., Attwood J.T. et al. Inhibition of T cell proliferation by macrophage tryptophan catabolism. J Exp Med 1999;189(9):1363–72. doi: 10.1084/jem.189.9.1363
  61. Meireson A., Devos M., Brochez L. IDO expression in cancer: different compartment, different functionality? Front Immunol 2020;11:531491. doi: 10.3389/fimmu.2020.531491
  62. Wang X., Lin Y. Tumor necrosis factor and cancer, buddies or foes? Acta Pharmacol Sin 2008;29(11):1275–88. doi: 10.1111/j.1745-7254.2008.00889.x
  63. Das A., Monteiro M., Barai A. et al. MMP proteolytic activity regulates cancer invasiveness by modulating integrins. Sci Rep 2017;7(1):14219. doi: 10.1038/s41598-017-14340-w
  64. El-Kenawi A., Ruffell B. Inflammation, ROS, and mutagenesis. Cancer Cell 2017;32(6):727–9. doi: 10.1016/j.ccell.2017.11.015
  65. Liu J., Geng X., Hou J., Wu G. New insights into M1/M2 macrophages: key modulators in cancer progression. Cancer Cell Int 2021;21(1):389. doi: 10.1186/s12935-021-02089-2
  66. Podlesnaya P.A., Kovaleva O.V., Petrenko A.A., Gratchev A.N. Cytotoxic activity of macrophages as a tumor malignancy factor. Bull Exp Biol Med 2022;174(1):147–51. doi: 10.1007/s10517-022-05664-3
  67. Kovaleva O.V., Podlesnaya P.A., Vasileva M.V. et al. Transcriptome of lung cancer cells resistant to the cytotoxic activity of macrophages. Dokl Biochem Biophys 2022;507(1):312–7. doi: 10.1134/S160767292205009X
  68. Kainulainen K., Takabe P., Heikkinen S. et al. M1 Macrophages induce protumor inflammation in melanoma cells through TNFR-NFkappaB signaling. J Investig Dermatol 2022;142(11):3041–51e10. doi: 10.1016/j.jid.2022.04.024
  69. Sharen G., Cheng H., Hu X. et al. M1-like tumor-associated macrophages enhance proliferation and anti-apoptotic ability of liver cancer cells via activating the NF-kappaB signaling pathway. Mol Med Rep 2022;26(5):331. doi: 10.3892/mmr.2022.12847
  70. Zhou Y., Xia L., Liu Q. et al. Induction of pro-inflammatory response via activated macrophage-mediated NF-kappaB and STAT3 pathways in gastric cancer cells. Cell Physiol Biochem 2018;47(4):1399–410. doi: 10.1159/000490829
  71. Lv C., Li S., Zhao J. et al. M1 macrophages enhance survival and invasion of oral squamous cell carcinoma by inducing GDF15-mediated ErbB2 phosphorylation. ACS Omega 2022;7(13):11405–14. doi: 10.1021/acsomega.2c00571

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© ,


СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 57560 от  08.04.2014.