Wnt-сигнальный каскад в патогенезе мультиформной глиобластомы

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Wnt-сигнальный путь связан с регуляцией различных биологических процессов, таких как эмбриональное развитие, пролиферация, дифференцировка и миграция стволовых клеток. Аберрантная активация Wnt-каскада в опухолевых стволовых клетках вовлечена в онкогенез различных онкологических заболеваний, в том числе мультиформной глиобластомы. Wnt-сигнальный каскад способствует приобретению и поддержанию клетками мультиформной глиобластомы свойств опухолевых стволовых клеток их способности к инвазии, метастазированию, резистентности к терапии и устойчивости к иммунному ответу. Следовательно, фармакологическая модуляция Wnt-сигналинга может представлять особый интерес при лечении мультиформной глиобластомы, для которой текущая стандартная терапия оказывается неэффективной.

В данном обзоре рассмотрена роль Wnt-сигнального каскада в опухолевых стволовых клетках и включение его в глиомагенез.

Об авторах

Ю. Д. Василец

НИИ канцерогенеза, ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-6367-3785

115478 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

Н. Е. Арноцкая

НИИ канцерогенеза, ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-0154-8604

115478 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

И. А. Кудрявцев

НИИ канцерогенеза, ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0001-7588-1066

115478 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

В. Е. Шевченко

НИИ канцерогенеза, ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Автор, ответственный за переписку.
Email: vshev2015@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-0401-9900

Валерий Евгеньевич Шевченко.

115478 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

Список литературы

  1. Gulati S., Jakola A.S., Johannesen T.B., Solheim O. Survival and treatment patterns of glioblastoma in the elderly: a population-based study. World Neurosurg 2012;78(5):518—26. doi: 10.1016/j.wneu.2011.12.008. PMID: 22381305.
  2. Stupp R., Mason W.P., Bent M.J. et al. Radiotherapy plus concomitant and adjuvant temozolomide for glioblastoma. N Engl J Med 2005;352(10):987—96. doi: 10.1056/NEJMoa043330. PMID: 15758009.
  3. Galli R., Binda E., Orfanelli U. et al. Isolation and characterization of tumorigenic, stem-like neural precursors from human glioblastoma. Cancer Res 2004;64(19):7011—21. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-04-1364. PMID: 15466194.
  4. Rheinbay E., Suva M.L., Gillespie S.M. et al. An aberrant transcription factor network essential for Wnt signaling and stem cell maintenance in glioblastoma. Cell Rep 2013;3(5):1567—79. doi: 10.1016/j.cel-rep.2013.04.021. PMID: 23707066.
  5. McCord M., Mukouyama Y., Gilbert M.R., Jackson S. Targeting WNT signaling for multifaceted glioblastoma therapy. Front Cell Neurosci 2017;11:318. doi: 10.3389/fncel.2017.00318. PMID: 29081735.
  6. Nusse R., Varmus H.E. Many tumors induced by the mouse mammary tumor virus contain a provirus integrated in the same region of the host genome. Cell 1982;31(1):99—109. PMID: 6297757.
  7. Tompa M., Kalovits F., Nagy A., Kalman B. Contribution of the Wnt pathway to defining biology of glioblastoma. Neuromolecular Med 2018. doi: 10.1007/s12017-018-8514-x. PMID: 30259273.
  8. Ding D., Lim K.S., Eberhart C.G. Arsenic trioxide inhibits Hedgehog, Notch and stem cell properties in glioblastoma neurospheres. Acta Neuropathol Commun 2014;2:31. doi: 10.1186/2051-5960-2-31. PMID: 24685274.
  9. Logan C.Y., Nusse R. The Wnt signaling pathway in development and disease. Annu Rev Cell Dev Biol 2004;20:781-810. doi: 10.1146/annurev.cell-bio.20.010403.113126. PMID: 15473860.
  10. De Panfilis G., Ferrari D., Santoro S. et al. Cytoplasmic beta-catenin is lacking in a subset of melanoma-associated naevi, but is detectable in naevus-associated melanomas: potential implications for melanoma tumorigenesis? Br J Dermatol 2009;160(3):600-8. doi: 10.1111/j.1365-2133.2008.09001.x. PMID: 19183173.
  11. Peifer M., Polakis P. Wnt signaling in oncogenesis and embryogenesis — a look outside the nucleus. Science 2000;287(5458):1606—9. PMID: 10733430.
  12. Tada M., Concha M. L., Heisenberg C.P. Non-canonical Wnt signalling and regulation of gastrulation movements. Semin Cell Dev Biol 2002;13(3):251—60. PMID: 12137734.
  13. Nayak L., Bhattacharyya N.P., De R.K. Wnt signal transduction pathways: modules, development and evolution. BMC Syst Biol 2016;10(2):44. doi: 10.1186/s1291 8-016-0299-7. PMID: 27490822.
  14. Kahn M. Can we safely target the WNT pathway? Nat Rev Drug Discov 2014;13(7):513—32. doi: 10.1038/nrd4233. PMID: 24981364.
  15. Willert K., Nusse R. Wnt Proteins. Cold Spring Harb Perspect Biol 2012;4(9):a007864. doi: 10.1101/cshper-spect.a007864. PMID: 22952392.
  16. Kikuchi A., Yamamoto H., Sato A., Mat-sumoto S. New insights into the mechanism of Wnt signaling pathway activation. Int Rev Cell Mol Biol 2011;291:21-71. doi: 10.1016/B978-0-12-386035-4.00002-1. PMID: 22017973.
  17. Mikels A.J., Nusse R. Wnts as ligands: processing, secretion and reception. Oncogene 2006;25(57):7461—8. doi: 10.1038/sj.onc.1210053. PMID: 17143290.
  18. Willert K., Nusse R. Beta-catenin: a key mediator of Wnt signaling. Curr Opin Genet Dev 1998;8(1):95—102. PMID: 9529612.
  19. MacDonald B.T., Tamai K., He X. Wnt/p-catenin signaling: components, mechanisms, and diseases. Dev Cell 2009;17(1):9—26. doi: 10.1016/j.devcel.2009.06.016. PMID: 19619488.
  20. Baarsma H.A., Konigshoff M., Gosens R. The WNT signaling pathway from ligand secretion to gene transcription: molecular mechanisms and pharmacological targets. Pharmacol Therapeutic 2013;138(1): 66—83. doi: 10.1016/j.phar-mthera.2013.01.002. PMID: 23328704.
  21. Kierulf-Vieira K.S., Sandberg C.J., Grieg Z. et al. Wnt inhibition is dysregu-lated in gliomas and its re-establishment inhibits proliferation and tumor sphere formation. Exp Cell Res 2016;340(1): 53—61. doi: 10.1016/j.yexcr.2015.12.010. PMID: 26712519.
  22. Maher M.T., Mo R., Flozak A.S. et al. p-catenin phosphorylated at serine 45 is spatially uncoupled from p-catenin phosphorylated in the GSK3 domain: implications for signaling. PLoS One 2010;5(4):e10184. doi: 10.1371/journal.pone.0010184. PMID: 20419129.
  23. Latres E., Chiaur D.S., Pagano M. The human F box protein beta-TRCP associates with the Cul1/Skp1 complex and regulates the stability of beta-catenin. Oncogene 1999;18(4):849—54. doi: 10.1038/sj.onc.1202653. PMID: 10023660.
  24. Hanson A.J., Wallace H.A., Freeman T.J. et al. XIAP mono-ubiquitylates Groucho/ TLE to promote canonical Wnt signaling. Molecular Cell 2012;45(5):619—28. doi: 10.1016/j.molcel.2011.12.032. PMID: 22304967.
  25. Mao J., Wang J., Liu B. et al. Low-density lipoprotein receptor-related protein-5 binds to Axin and regulates the canonical Wnt signaling pathway. Mol Cell 2001;7(4):801 —9. PMID: 11336703.
  26. MacDonald B.T., He X. Frizzled and LRP5/6 Receptors for Wnt/p-Catenin Signaling. Cold Spring Harbor Perspect Biol 2012;4(12):a007880. doi: 10.1101/csh-perspect.a007880. PMID: 23209147.
  27. Zhang N., Wei P., Gong A. et al. FoxM1 promotes p-catenin nuclear localization and controls wnt target-gene expression and glioma tumorigenesis. Cancer Cell 2011;20(4):427—42. doi: 10.1016/j.ccr.2011.08.016. PMID: 22014570.
  28. Arya M., Thrasivoulou C., Henrique R. et al. Targets of Wnt/p-catenin transcription in penile carcinoma. PLoS One 2015;10(4):e0124395. doi: 10.1371/jour-nal.pone.0124395. PMID: 25901368.
  29. Shu W., Guttentag S., Wang Z. et al. Wnt/ p-catenin signaling acts upstream of N-Myc, BMP4, and FGF signaling to regulate proximal-distal patterning in the lung. Develop Biol 2005;283(1):226—39. doi: 10.1016/j.ydbio.2005.04.014. PMID: 15907834.
  30. Klaus A., Birchmeier W. Wnt signalling and its impact on development and cancer. Nat Rev Cancer 2008;8(5):387—98. doi: 10.1038/nrc2389. PMID: 18432252.
  31. Valenta T., Hausmann G., Basler K. The many faces and functions of p-catenin. EMBO J 2012;31(12):2714—36. doi: 10.1038/em-boj.2012. PMID: 22617422.
  32. De A. Wnt/Ca2+ signaling pathway: a brief overview. Acta Biochim Biophys Sin 2011;43(10):745—56. doi: 10.1093/abbs/gmr079. PMID: 21903638.
  33. Hogan P.G., Chen L., Nardone J., Rao A. Transcriptional regulation by calcium, cal-cineurin, and NFAT. Genes Dev 2003;17(18):2205—32. doi: 10.1101/gad.1102703. PMID: 12975316.
  34. Huang L., Jin Y., Feng S. et al. Role of Wnt/p-catenin, Wnt/c-Jun N-terminal kinase and Wnt/Ca2+ pathways in cisplat-in-induced chemoresistance in ovarian cancer. Exp Ther Med 2016;12(6):3851 —8. doi: 10.3892/etm.2016.3885. PMID: 28101169.
  35. Lopez-Escobar B., Cano D.A., Rojas A. et al. The effect of maternal diabetes on the Wnt-PCP pathway during embryogenesis as reflected in the developing mouse eye. Dis Model Mechanism 2015;8(2):157—68. DOI: 10.1242/ dmm.017723. PMID: 25540130.
  36. Sparks A.B., Morin PJ., Vogelstein B., Kinzler K.W. Mutational analysis of the APC/beta-catenin/Tcf pathway in colorectal cancer. Cancer Res 1998;58(6):1130—4. PMID: 9515795.
  37. Nikuseva-Martic T., Beros V., Pecina-Slaus N. et al. Genetic changes of CDH1, APC, and CTNNB1 found in human brain tumors. Pathol Res Pract 2007;203(11):779—87. doi: 10.1016/j.prp.2007.07.009. PMID: 17905526.
  38. Galuppo R., Mayanard E., Shah M. et al. Synergistic inhibition of HCC and liver cancer stem cell proliferation by targeting RAS/RAF/MAPK and WNT/p-catenin pathways. Anticancer Res 2014;34(4):1709—13. PMID: 24692700.
  39. Pasqualucci L., Dominguez-Sola D., Chi-arenza A. et al. Inactivating mutations of acetyltransferase genes in B-cell lymphoma. Nature 2011;471(7337):189—95. doi: 10.1038/nature09730. PMID: 21390126.
  40. Gotze S., Wolter M., Reifenberger G. et al. Frequent promoter hypermethylation of Wnt pathway inhibitor genes in malignant astrocytic gliomas. Int J Cancer 2010;126(11):2584—93. doi: 10.1002/ijc.24981. PMID: 19847810.
  41. Augustin I., Goidts V., Bongers A. et al. The Wnt secretion protein Evi/Gpr177 promotes glioma tumourigenesis. EMBO Mol Med 2012;4(1):38—51. doi: 10.1002/emmm.201100186. PMID: 22147553.
  42. Vassallo I., Zinn P., Lai M. et al. WIF1 reexpression in glioblastoma inhibits migration through attenuation of non-canonical WNT signaling by downregulating the ln-cRNA MALAT1. Oncogene 2016;35(1):12—21. doi: 10.1038/onc.2015.61. PMID: 25772239.
  43. Wickstrom M., Dyberg C., Milosevic J. et al. Wnt/p-catenin pathway regulates MGMT gene expression in cancer and inhibition of Wnt signalling prevents chemoresistance. Nat Commun 2015;6:8904. doi: 10.1038/ncomms9904. PMID: 26603103.
  44. Fong C.Y., Gilan O., Lam E.Y.N. et al. BET inhibitor resistance emerges from leukaemia stem cells. Nature 2015;525(7570):538—42. doi: 10.1038/nature14888. PMID: 26367796.
  45. Jun S., Jung Y.S., Suh H.N. et al. LIG4 mediates Wnt signalling-induced radioresistance. Nat Commun 2016;7:10994. doi: 10.1038/ncomms10994. PMID: 27009971.
  46. Hong Y., Manoharan I., Suryawanshi A. et al. p-catenin promotes T regulatory cell responses in tumors by inducing vitamin A metabolism in dendritic cells. Cancer Res 2015;75(4):656—65. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-14-2377. PMID: 25568183.
  47. Kaler P., Augenlicht L., Klampfer L. Macrophage-derived IL-1 p stimulates Wnt signaling and growth of colon cancer cells; a crosstalk interrupted by vitamin D3. Oncogene 2009;28(44):3892—902. doi: 10.1038/onc.2009.247. PMID: 19701245.
  48. Liu Z., Rebowe R.E., Wang Z. et al. KIF3a promotes proliferation and invasion via Wnt signaling in advanced prostate cancer. Mol Cancer Res 2.014;12(4):491—503. doi: 10.1158/1541-7786.MCR-13-0418. PMID: 24413182.
  49. Kwon M., Lee S.J., Wang Y. et al. Fila-min A interacting protein 1-like inhibits WNT signaling and MMP expression to suppress cancer cell invasion and metastasis. Int J Cancer 2014;135(1):48—60. doi: 10.1002/ijc.28662. PMID: 24327474.
  50. Qiang L., Yang Y., Ma YJ. et al. Isolation and characterization of cancer stem like Jmj cells in human glioblastoma cell lines. Cancer Lett 2009;279(1):13—21. doi: 10.1016/j.canlet.2009.01.016. PMID: 19232461.
  51. Schhle R., Dictus C., Campos B. et al. Pos tential canonical Wnt pathway activation in high-grade astrocytomas. Sci World J 2012;2012:697313. doi: 10.1100/2012/697313. PMID: 22919349.
  52. Kaur N., Chettiar S., Rathod S. et al. Wnt3a mediated activation of Wnt/p-catenin signaling promotes tumor progression in glioblastoma. Mol Cell Neurosci 2013;54:44-57. doi: 10.1016/j.mcn.2013.01.001. PMID: 23337036.
  53. Phillips H.S., Kharbanda S., Chen R. et al. Molecular subclasses of high grade glioma ® predict prognosis, delineate a pattern of disease progression, and resemble stages in neurogenesis. Cancer Cell 2006;9: 157-73. doi: 10.1016/j.ccr.2006.02.019. PMID: 16530701.
  54. Chen L., Huang K., Han L. et al. b-catenin/TCF-4 complex transcriptionally regulates AKT1 in glioma. Int J Oncol 2011;39(4):883—90. doi: 10.3892/ijo.2011.1104. PMID: 21720709.
  55. Gong A., Huang S. FoxM1 and Wnt/b-catenin signaling in glioma stem cells. Cancer Res 2012;72:5658-62. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-12-0953. PMID: 23139209.
  56. Zheng H., Ying H., Wiedemeyer R. et al. PLAGL2 regulates Wnt signaling to impede differentiation in neural stem cells and gliomas. Cancer Cell 2010;17(5): 497—509. doi: 10.1016/j.ccr.2010.03.020. PMID: 20478531.
  57. Jin X., Jeon H.Y., Joo K.M. et al. Frizzled 4 regulates stemness and invasiveness of migrating glioma cells established by serial intracranial transplantation. Cancer Res 2011;71(8):3066—75. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-10-1495. PMID: 21363911.
  58. Kamino M., Kishida M., Kibe T. et al. Wnt-5a signaling is correlated with infiltrative activity in human glioma by inducing cellular migration and MMP-2. Cancer Sci 2011;102(3):540—8. doi: 10.1111/j.1349-7006.2010.01815.x. PMID: 21205070.
  59. Florian M.C., Nattamai K.J., Dorr K. et al. A canonical to non-canonical-Wnt signalling switch in haematopoietic stem-cell ageing. Nature 2013;503(7476):392—6. doi: 10.1038/nature12631. PMID: 24141946.
  60. Yu J.M., Jun E.S., Jung J.S. et al. Role of Wnt5a in the proliferation of humangli-oblastoma cells. Cancer Lett 2007;257(2):172—81. doi: 10.1016/j.can-let.2007.07.011. PMID: 17709179.
  61. Wu M., Guan J., Li C. et al. Aberrantly activated Cox-2 and Wnt signaling interact to maintain cancer stem cells in glioblastoma. Oncotarget 2017;8(47):82217—30. doi: 10.18632/oncotarget.19283. PMID: 29137258.
  62. Gao L., Chen B., Li J. et al. Wnt/p-catenin signaling pathway inhibits the proliferation and apoptosis of U87 glioma cells via different mechanisms. PLoS One 2017;12(8):e0181346. doi: 10.1371/journal.pone.0181346. PMID: 28837560.
  63. Velpula K.K., Dasani V.R., Tsung A.J. et al. Regulation of glioblastoma progression by cord blood stem cells is mediated by down-regulation of cyclin D1. PLoS One 2011;6(3):e18017. doi: 10.1371/journal.pone.0018017. PMID: 21455311.
  64. Wang J., Wang H., Li Z. et al. c-Myc is required for maintenance of glioma cancer stem cells. PLoS One 2008;3(11):e3769. doi: 10.1371/journal.pone.0003769. PMID: 19020659.
  65. Niu C.S., Li D.X., Liu Y.H. et al. Expression of NANOG in human gliomas and its relationship with undifferentiated glioma cells. Oncol Rep 2011;26(3):593—601. doi: 10.3892/or.2011.1308. PMID: 21573506.
  66. Rome C., Arsaut J., Taris C. MMP-7 (matrilysin) expression in human brain tumors. Mol Carcinog 2007;46(6):446—52. doi: 10.1002/mc.20293. PMID: 17219436.
  67. Ben-Porath I., Thomson M.W., Carey V.J. et al. An embryonic stem cell-like gene expression signature in poorly differentiated aggressive human tumors. Nat Genet 2008;40(5):499—507. doi: 10.1038/ng.127. PMID: 18443585.
  68. Lin J.J., Zhao T.Z., Cai W.K. et al. Inhibition of histamine receptor 3 suppresses glioblastoma tumor growth, invasion, and epithelial-to-mesenchymal transition. Oncotarget 2015;6(19):17107—20. doi: 10.18632/oncotarget.3672. PMID: 25940798.
  69. Siebzehnrubl F.A., Silver D.J., Tugerti-mur B. et al. The ZEB1 pathway links glioblastoma initiation, invasion and chemore-sistance. EMBO Mol Med 2013;5(8):1196—212. doi: 10.1002/emmm.201302827. PMID: 23818228.
  70. Myung J.K., Choi S.A., Kim S.K. et al. SNAIL plays an oncogenic role in glioblastoma by promoting epithelial mesenchymal transition. Int J Clin Exp Pathol 2014;7(5):1977—87. PMID: 24966907.
  71. Krossa S., Schmitt A.D., Hattermann K. et al. Down regulation of Akirin-2 increases chemosensitivity in human glioblastomas more efficiently than Twist-1. Onco-target 2015;6(25):21029—45. doi: 10.18632/oncotarget.3763. PMID: 26036627.
  72. Sharma V., Dixit D., Koul N. et al. Ras regulates interleukin-1 p-induced HIF-1a transcriptional activity in glioblastoma. J Mol Med (Berl) 2011;89(2):123—36. doi: 10.1007/s00109-010-0683-5. PMID: 20865400.
  73. Pyko I.V., Nakada M., Sabit H. et al. Glycogen synthase kinase 3p inhibition sensitizes human glioblastoma cells to temo-zolomide by affecting O6-methylguanine DNA methyltransferase promoter meth-ylation via c-Myc signaling. Carcinogenesis 2013;34(10):2206—17. doi: 10.1093/carcin/bgt182. PMID: 23715499.
  74. Warrier S., Balu S.K., Kumar A.P. et al. Wnt antagonist, secreted frizzled-related protein 4 (sFRP4), increases chemotherapeutic response of glioma stem-like cells. Oncol Res 2013;21(2):93—102. doi: 10.3727/096504013X13786659070154. PMID: 24406045.
  75. Kahlert U.D., Suwala A.K., Koch K. et al. Pharmacological WNT inhibition reduces proliferation, survival and clonogenicity of glioblastoma cells. J Neuropathol Exp Neurol 2015;74(9):889—900. doi: 10.1097/NEN.0000000000000227. PMID: 2622250.
  76. Dong Z., Zhou L., Han N. et al. Wnt/p-catenin pathway involvement in ionizing radiation-induced invasion of U87 glioblastoma cells. Strahlenther Onkol 2015;191(8):672—80. doi: 10.1007/s00066-015-0858-7. PMID: 26072169.
  77. Dijksterhuis J.P., Arthofer E., Marinescu V.D. et al. High levels of WNT-5A in human glioma correlate with increased presence of tumor-associated microglia/monocytes. Exp Cell Res 2015;339(2):280—8. doi: 10.1016/j.yexcr.2015.10.022. PMID: 26511503.
  78. Lee Y., Lee J.K., Ahn S.H. et al. WNT signaling in glioblastoma and therapeutic opportunities. Lab Invest 2016;96(2):137—50. doi: 10.1038/labinvest.2015.140. PMID: 26641068.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© ,


СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 57560 от  08.04.2014.