Механистические и эпидемиологические данные о роли микробиоты и вирома в канцерогенезе

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Развитие молекулярных и генетических технологий позволило на молекулярном уровне продемонстрировать коэволюционные принципы взаимодействия микробиоты, вирома и организма-хозяина, а также роль микроорганизмов и вирусов в поддержании физиологического гомеостаза и развитии различных заболеваний, включая злокачественные новообразования. представленный обзор посвящен анализу и обобщению современных данных о микроорганизмах и вирусах, населяющих человеческий организм, а также их роли в процессах инициации, промоции и прогрессии канцерогенеза. В статье приведена информация об известных онкогенных вирусах и микроорганизмах с учетом современной классификации канцерогенных агентов международного агентства по изучению рака (International Agency for Research on Cancer). Рассмотрены механистические данные о проканцерогенном воздействии микробиоты и вирома в соответствии с современной концепцией ключевых характеристик канцерогенного агента. Особое внимание уделено анализу данных о влиянии микробиоты и вирома на иммунитет организма-хозяина, включая первые результаты иммунотерапии токсином коли сарком мягких тканей и остеосарком, а также о воздействии отдельных видов микроорганизмов на формирование профиля зрелых иммунокомпетентных клеток организма-хозяина. кроме того, представлены сведения о влиянии внутриопухолевой и внутриклеточной микробиоты на микроокружение опухолевых клеток и клеточный сигналинг, в том числе в солидных опухолях, не имеющих контакта с внешней средой. приведенные данные важны в плане использования концепции холобиота, т. е. взаимозависимого существования организма человека, микроорганизмов и вирусов, для совершенствования профилактики и терапии злокачественных новообразований.

Об авторах

М. Г. Якубовская

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России; ФГАОУ ВО «Российский университет дружбы народов»

Автор, ответственный за переписку.
Email: mgyakubovskaya@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-9710-8178

Марианна Геннадиевна Якубовская

115522 Москва, Каширское шоссе, 24

117198 Москва, ул. Миклухо-Маклая, 6

Россия

Т. И. Фетисов

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России; ФГАОУ ВО «Российский университет дружбы народов»

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-5082-9883

115522 Москва, Каширское шоссе, 24

117198 Москва, ул. Миклухо-Маклая, 6

Россия

Л. Г. Соленова

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-4443-8376

115522 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

Н. И. Рыжова

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-4224-6303

115522 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

А. В. Лохонина

ФГАОУ ВО «Российский университет дружбы народов»

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0001-8077-2307

117198 Москва, ул. Миклухо-Маклая, 6

Россия

И. А. Антонова

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0009-0004-3482-8954

115522 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

Г. А. Белицкий

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-3167-7204

115522 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

К. И. Кирсанов

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России; ФГАОУ ВО «Российский университет дружбы народов»

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-8599-6833

115522 Москва, Каширское шоссе, 24

117198 Москва, ул. Миклухо-Маклая, 6

Россия

В. В. Агинова

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России

Email: v.aginova@ronc.ru
ORCID iD: 0000-0003-1787-2676

Виктория Викторовна Агинова

115522 Москва, Каширское шоссе, 24

Россия

Список литературы

  1. Berg G., Rybakova D., Fischer D. et al. Microbiome definition re-visited: old concepts and new challenges. Microbiome 2020;30(8):103. doi: 10.1186/s40168-020-00875-0
  2. Bassler B.L. Small talk: cell-to-cell communication in bacteria. Cell 2002;109(4):421–4. doi: 10.1016/S0092-8674(02)00749-3
  3. Medzhitov R., Preston-Hurlburt P., Janeway C.A. Jr. A human homologue of the Drosophila Toll protein signals activation of adaptive immunity. Nature 1997;388(6640):394–7. doi: 10.1038/41131
  4. Thaiss C.A., Zmora N., Levy M., Elinav E. The microbiome and innate immunity. Nature 2016;535(7610):65–74. doi: 10.1038/nature18847
  5. Silverstein A.M. Paul Ehrlich’s passion: the origins of his receptor immunology. Cell Immunol 1999;194(2):213–21. doi: 10.1006/cimm.1999.1505
  6. Amarante-Mendes G.P., Adjemian S., Branco L.M. et al. Pattern recognition receptors and the host cell death molecular machinery. Front Immunol 2018;9:2379. doi: 10.3389/fimmu.2018.02379
  7. Sender R., Fuchs S., Milo R. Revised estimates for the number of human and bacteria cells in the body. PLoS Biol 2016;14(8):e1002533. doi: 10.1371/journal.pbio.1002533
  8. Sepich-Poore G.D., Zitvogel L., Straussman R. et al. The icrobiome and human cancer. Science 2021;371(6536):eabc4552. doi: 10.1126/science.abc4552
  9. Liang G., Bushman F.D. The human virome: assembly composition and host interactions. Nat Rev Microbiol 2021;19(8):514–27. doi: 10.1038/s41579-021-00536-5
  10. Белявская В.А., Чердынцева Н.В., Кжышковска Ю.Г., Литвяков Н.В. Микробиом, иммунная система и рак: три стороны одной медали. Сибирский онкологический журнал 2022;21(6):131–44. doi: 10.21294/1814-4861-2022-21-6-131-144
  11. Кайбышева В.О., Жарова М.Е., Филимендикова К.Ю., Никонов Е.Л. Микробиом человека: возрастные изменения и функции. Доказательная гастроэнтерология 2020;9(2):42–55. doi: 10.17116/dokgastro2020902142
  12. Mima K., Ogino S., Nakagawa S. et al. The role of intestinal bacteria in the development and progression of gastrointestinal tract neoplasms. Surg Oncol 2017;26(4):368. doi: 10.1016/j.suronc.2017.07.011
  13. Chen J., Domingue J.C., Sears C.L. Microbiota dysbiosis in select human cancers: evidence of association and causality. Semin Immunol 2017;32:25–34. doi: 10.1016/j.smim.2017.08.001
  14. Zitvogel L., Pietrocola F., Kroemer G. Nutrition, inflammation and cancer. Nat Immunol 2017;18(8):843–50. doi: 10.1038/ni.3754
  15. Nejman D., Livyatan I., Fuks G. et al. The human tumor microbiome is composed of tumor type-specific intracellular bacteria. Science 2020;368(6494):973–80. doi: 10.1126/science.aay9189
  16. Samet J.M., Chiu W.A., Cogliano V. et al. The IARC monographs: updated procedures for modern and transparent evidence synthesis in cancer hazard identification. J Natl Cancer Inst 2019;112(1):30–7. doi: 10.1093/jnci/djz169
  17. De Martel C., Georges D., Bray F. et al. Global burden of cancer attributable to infections in 2018: a worldwide incidence analysis. Lancet Glob Health 2020;8(2):e180–90. doi: 10.1016/S2214-109X(19)30488-7
  18. Biological agents. IARC Monographs on the evaluation of carcinogenic risks to humans. IARC, 2012. Vol. 100B. Available at: https://publications.iarc.fr/Book-And-Report-Series/Iarc-Monographs-On-The-Identification-Of-Carcinogenic-Hazards-To-Humans/Biological-Agents-2012.
  19. Malaria and some polyomaviruses (SV40, BK, JC, and Markel cell viruses). IARC monographs on the working group on the evaluation of carcinogenic risks to humans. IARC, 2012. Vol. 104. Available at: https://publications.iarc.fr/Book-And-Report-Series/Iarc-Monographs-On-The-Identification-Of-Carcinogenic-Hazards-To-Humans/Malaria-And-Some-Polyomaviruses-SV40-BK-JC-And-Merkel-Cell-Viruses-2013.
  20. Shannon-Lowe C., Rickinson A. The global landscape of EBV-associated tumors. Front Oncol 2019;9:713. doi: 10.3389/fonc.2019.00713
  21. Wang Y., Yuan Y., Gu D. Hepatitis B and C virus Infections and the risk of biliary tract cancers: a meta-analysis of observational studies. Infect Agent Cancer 2022;17(1):45. doi: 10.1186/s13027-022-00457-9
  22. Zhang W., Du F., Wang L. et al. Hepatitis virus-associated non-hodgkin lymphoma: pathogenesis and treatment strategies. J Clin Transl Hepatol 2023;11(5):1256–66. doi: 10.14218/JCTH.2022.00079S
  23. Labo N., Whitby D. Kaposi’s sarcoma-associated herpesvirus: epidemiology and clinical features of related cancer. In: Viruses and human cancer. Ed. by S.D. Hudnall. NY: Springer, 2014. Pp. 323–340.
  24. Silverberg M.J., Lau B., Achenbach C.J. et al. Cumulative incidence of cancer among HIV-infected individuals in North America. Ann Intern Med 2015;163(7):507–18. doi: 10.7326/M14-2768
  25. Taberna M., Mena M., Pavón M.A. et al. Human papillomavirus-related oropharyngeal cancer. Ann Oncol 2017;28(10):2386–98. doi: 10.1093/annonc/mdx304
  26. Van Dyne E.A., Henley S.J., Saraiya M. et al. Trends in human papillomavirus-associated cancers – United States, 1999–2015. MMWR Morb Mortal Wkly Rep 2018;67(33):918–24. doi: 10.15585/mmwr.mm6733a2
  27. Whiteman D.C., Parma P., Fahey P. et al. Association of Helicobacter Pylori infection with reduced risk for esophageal cancer is independent of environmental and genetic modifiers. Gastroenterology 2010;139(1):73–83. doi: 10.1053/j.gastro.2010.04.009
  28. Wyss K., Granath F., Wångdahl A. et al. Malaria and risk of lymphoid neoplasms and other cancer: a nationwide population-based cohort study. BMC Med 2020;18:296. doi: 10.1186/s12916-020-01759-8
  29. Tan L.S.Y., Fredrik P., Ker L. et al. High-risk HPV genotypes and P16INK4a expression in a cohort of head and neck squamous cell carcinoma patients in singapore. Oncotarget 2016;7(52):86730–9. doi: 10.18632/oncotarget.13502
  30. Dimitraki M.G., Sourvinos G. Merkel cell polyomavirus (MCPyV) and cancers: emergency bell or false alarm? Cancers (Basel) 2022,14(22):5548. doi: 10.3390/cancers14225548
  31. Ceccarelli G., Giovanetti M., Sagnelli C. et al. Human immunodeficiency virus type 2: the neglected threat. Pathogens 2021;10(11):1377. doi: 10.3390/pathogens10111377
  32. Si-Mohamed A., Badoual C., Hans S. et al. An unusual human papillomavirus type 82 detection in laryngeal squamous cell carcinoma: case report and review of literature. J Clin Virol 2012;54(2):190–3. doi: 10.1016/j.jcv.2012.02.024
  33. Wallace J., Gonzalez H., Rajan R. et al. Anti-HIV drugs cause mitochondrial dysfunction in monocyte-derived macrophages. Antimicrob Agents Chemother 2022;66(4):e0194121. doi: 10.1128/aac.01941-21
  34. Passerini S., Prezioso C., Prota A. et al. Detection of human neurotropic JCPyV DNA sequence in pediatric anaplastic xanthoastrocytoma. J Neurovirol 2023;29(2):232–6. doi: 10.1007/s13365-023-01129-z
  35. Tavassoli N., Vojdani A., Salimi-Namin S. et al. Human BKV large T genome detection in prostate cancer and benign prostatic hyperplasia tissue samples by nested PCR: a case-control study. Mol Biol Res Commun 2023;12(4):149–54. doi: 10.22099/mbrc.2023.47537.1836
  36. Starrett G.J., Buck C.B. BK Polyomavirus is a cause of bladder cancer. Curr Opin Virol 2019;39:8–15. doi: 10.1016/j.coviro.2019.06.009
  37. Wong Y., Meehan M.T., Burrows S.R. et al. Estimating the global burden of Epstein–Barr virus-related cancers. J Cancer Res Clin Oncol 2022;148(1):31–46. doi: 10.1007/s00432-021-03824-y
  38. Ibrahim Khalil A., Franceschi S., de Martel C. et al. Burden of Kaposi sarcoma according to HIV status: a systematic review and global analysis. Int J Cancer 2022;150(12):1948–57. doi: 10.1002/ijc.33951
  39. Hernández-Ramírez R.U., Shiels M.S., Dubrow R., Engels E.A. Cancer risk in HIV-infected people in the USA from 1996 to 2012: a population-based, registry-linkage study. Lancet HIV 2017;4(11):e495–504. doi: 10.1016/S2352-3018(17)30125-X
  40. Human immunodeficiency viruses and human T-cell lymphotropic viruses. IARC monographs on the evaluation of carcinogenic risks to humans. IARC, 2012. Vol. 67. Available at: https://publications.iarc.fr/Book-And-Report-Series/Iarc-Monographs-On-The-Identification-Of-Carcinogenic-Hazards-To-Humans/Human-Immunodeficiency-Viruses-And-Human-T-Cell-Lymphotropic-Viruses-1996.
  41. Mirzaei R., Afaghi A., Babakhani S. et al. Role of microbiota-derived short-chain fatty acids in cancer development and prevention. Biomed Pharmacother 2021;139:111619. doi: 10.1016/j.biopha.2021.111619
  42. Nougayrède J.-P., Homburg S., Taieb F. et al. Escherichia Coli induces DNA double-strand breaks in eukaryotic cells. Science 2006:313(5788):848–51. doi: 10.1126/science.1127059
  43. Hartl K., Sigal M. Microbe-driven genotoxicity in gastrointestinal carcinogenesis. Int J Mol Sci 2020;21(20):7439. doi: 10.3390/ijms21207439
  44. Jones R.M., Mercante J.W., Neish A.S. Reactive oxygen production induced by the gut microbiota: pharmacotherapeutic implications. Curr Med Chem 2012;19(10):1519–29. doi: 10.2174/092986712799828283
  45. Tian X., Liu Z., Niu B. et al. E-cadherin/β-catenin complex and the epithelial barrier. J Biomed Biotechnol 2011;2011:567305. doi: 10.1155/2011/567305
  46. Stein R.A., Riber L. Epigenetic effects of short-chain fatty acids from the large intestine on host cells. Microlife 2023;4. doi: 10.1093/femsml/uqad032
  47. Dzutsev A., Badger J.H., Perez-Chanona E. et al. Microbes and cancer. Annu Rev Immunol 2017;35(1):199–228. doi: 10.1146/annurev-immunol-051116-052133
  48. Turner L., Bitto N.J., Steer D.L. et al. Helicobacter pylori outer membrane vesicle size determines their mechanisms of host cell entry and protein content. Front Immunol 2018;9:1466. doi: 10.3389/fimmu.2018.01466
  49. Shi Y., Meng L., Zhang C. Extracellular vesicles of Lacticaseibacillus paracasei PC-H1 induce colorectal cancer cells apoptosis via PDK1/AKT/Bcl-2 signaling pathway. Microbiol Res 2021;255:126921. doi: 10.1016/j.micres.2021.126921
  50. Pistello M., Antonelli G. Integration of the viral genome into the host cell genome: a double-edged sword. Clin Microbiol Infect 2016;22(4):296–8. doi: 10.1016/j.cmi.2016.01.022
  51. Spurgeon M.E., Liem A., Buehler D. et al. The Merkel cell polyomavirus T antigens function as tumor promoters in murine skin. Cancers (Basel) 2021;13(2):222. doi: 10.3390/cancers13020222
  52. Read S.A., Douglas M.W. Virus induced inflammation and cancer development. Cancer Lett 2014;345(2):174–81. doi: 10.1016/j.canlet.2013.07.030
  53. Nauts H.C., McLaren J.R. Coley toxins – the first century. Adv Exp Med Biol 1990;267:483–500. doi: 10.1007/978-1-4684-5766-7_52
  54. Aghamajidi A., Maleki Vareki S. The effect of the gut microbiota on systemic and anti-tumor immunity and response to systemic therapy against cancer. Cancers (Basel) 2022;14(15):3563. doi: 10.3390/cancers14153563
  55. Wang M., Yang G., Tian Y. et al. The role of the gut microbiota in gastric cancer: the immunoregulation and immunotherapy. Front Immunol 2023;14:1183331. doi: 10.3389/fimmu.2023.1183331
  56. Ivanov I.I. Microbe hunting hits home. Cell Host Microbe 2017;21(3):282–5. doi: 10.1016/j.chom.2017.02.010
  57. Jacouton E., Chain F., Sokol H. et al. Probiotic strain Lactobacillus casei BL23 prevents colitis-associated colorectal cancer. Front Immunol 2017;8:1553. doi: 10.3389/fimmu.2017.01553
  58. Tarrah A., de Castilhos J., Rossi R.C. et al. In vitro probiotic potential and anti-cancer activity of newly isolated folate-producing Streptococcus thermophilus strains. Front Microbiol 2018;9:2214. doi: 10.3389/fmicb.2018.02214
  59. Buret A.G., Motta J.P., Allain T. et al. Pathobiont release from dysbiotic gut microbiota biofilms in intestinal inflammatory diseases: a role for iron? J Biomed Sci 2019;26(1):1. doi: 10.1186/s12929-018-0495-4
  60. Bordon Y. Microbiota: a viral understudy for commensal bacteria. Nat Rev Immunol 2015;15(1):4. doi: 10.1038/nri3788
  61. Kernbauer E., Ding Y., Cadwell K. An enteric virus can replace the beneficial function of commensal bacteria. Nature 2014;516(7529):94–8. doi: 10.1038/nature13960
  62. Champagne-Jorgensen K., Luong T., Darby T., Roach D.R. Immunogenicity of bacteriophages. Trends Microbiol 2023;31(10):1058–71. doi: 10.1016/j.tim.2023.04.008
  63. O’Neill L.A., Golenbock D., Bowie A.G. The history of Toll-like receptors – redefining innate immunity. Nat Rev Immunol 2013;13(6):453–60. doi: 10.1038/nri3446
  64. Jiang T., Zhou C., Ren S. Role of IL-2 in cancer immunotherapy. Oncoimmunology 2016;5(6):e1163462. doi: 10.1080/2162402X.2016.1163462
  65. Considine B., Hurwitz M.E. Current status and future directions of immunotherapy in renal cell carcinoma. Curr Oncol Rep 2019;21(4):34. doi: 10.1007/s11912-019-0779-1
  66. Rosenberg S.A., Yang J.C., Topalian S.L. et al. Treatment of 283 consecutive patients with metastatic melanoma or renal cell cancer using high-dose bolus interleukin 2. JAMA 1994;30;271(12):907–13.
  67. Smith M., García-Martínez E., Pitter M.R. et al. Trial watch: Toll-like receptor agonists in cancer immunotherapy. Oncoimmunology 2018;7(12):e1526250. doi: 10.1080/2162402X.2018.1526250
  68. Wu Z., Zhang S., Li L. et al. The gut microbiota modulates responses to anti-PD-1 and chemotherapy combination therapy and related adverse events in patients with advanced solid tumors. Front Oncol 2022;12:887383. doi: 10.3389/fonc.2022.887383
  69. Che S., Yan Z., Feng Y., Zhao H. Unveiling the intratumoral microbiota within cancer landscapes. iScience 2024;27(6):109893. doi: 10.1016/j.isci.2024.109893
  70. Zhang L., Yu L. The role of the microscopic world: exploring the role and potential of intratumoral microbiota in cancer immunotherapy. Medicine (Baltimore) 2024;103(20):e38078. doi: 10.1097/MD.0000000000038078
  71. Perry L.M., Cruz S.M., Kleber K.T. et al. Human soft tissue sarcomas harbor an intratumoral viral microbiome which is linked with natural killer cell infiltrate and prognosis. J Immunother Cancer 2023;11(1):e004285. doi: 10.1136/jitc-2021-004285
  72. Yang L., Li A., Wang Y., Zhang Y. Intratumoral microbiota: roles in cancer initiation, development and therapeutic efficacy. Signal Transduct Target Ther 2023;8(1):35. doi: 10.1038/s41392-022-01304-4
  73. Wu J., Zhang P., Mei W., Zeng C. Intratumoral microbiota: implications for cancer onset, progression, and therapy. Front Immunol 2024;14:1301506. doi: 10.3389/fimmu.2023.1301506
  74. Xu J., Cheng M., Liu J. et al. Research progress on the impact of intratumoral microbiota on the immune microenvironment of malignant tumors and its role in immunotherapy. Front Immunol 2024;15:1389446. doi: 10.3389/fimmu.2024.1389446
  75. Rajasekaran K., Carey R.M., Lin X. et al. The microbiome of HPV-positive tonsil squamous cell carcinoma and neck metastasis. Oral Oncol 2021;117:105305. doi: 10.1016/j.oraloncology.2021.105305
  76. Chiba A., Bawaneh A., Velazquez C. et al. Neoadjuvant chemotherapy shifts breast tumor microbiota populations to regulate drug responsiveness and the development of metastasis. Mol Cancer Res 2020;18(1):130–9. doi: 10.1158/1541-7786.MCR-19-0451
  77. Chen G., Gao C., Jiang S. et al. Fusobacterium nucleatum outer membrane vesicles activate autophagy to promote oral cancer metastasis. J Adv Res 2024;56:167–79. doi: 10.1016/j.jare.2023.04.002
  78. Li L., Chandra V., McAllister F. Tumor-resident microbes: the new kids on the microenvironment block. Trends Cancer 2024;10(4):347–55. doi: 10.1016/j.trecan.2023.12.002
  79. Tiraboschi L., Braga D., Melacarne A. et al. Unveiling the impact of intratumoral microbiota in the treatment efficacy of soft tissue sarcoma. Cancer Res 2024;84(6):1277. doi: 10.1158/1538-7445.AM2024-1277
  80. Camacho E.M., Mesa-Pereira B., Medina C. et al. Engineering Salmonella as intracellular factory for effective killing of tumour cells. Sci Rep 2016:28(6):30591. doi: 10.1038/srep30591
  81. Groot A.J., Mengesha A., van der Wall E. et al. Functional antibodies produced by oncolytic clostridia. Biochem Biophys Res Commun 2007;364(4):985–9. doi: 10.1016/j.bbrc.2007.10.126
  82. Ribas A., Dummer R., Puzanov I. et al. Oncolytic virotherapy promotes intratumoral T cell infiltration and Improves anti-PD-1 immunotherapy. Cell 2017;170(6):1109–19.e10. doi: 10.1016/j.cell.2017.08.027

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© ,


СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 57560 от  08.04.2014.